Nördlich schlossen sich der Werftbereich mit Lehrwerkstatt sowie mehrere Flugzeughallen an. Daran die Versorgungsgebäude mit Materiallagern, Kfz-Bereich, Küche, Kantinen und Offizierskasino. Die Mannschaftsunterkünfte mit den gasdichten Luftschutzräumen im Untergeschoss der Kasernen befanden sich im nördlich Randbereich des Geländes. In der Nähe des Haupteingangs nach Westen lagen die Kommandantur und die Wohnhäuser für Offiziere. Ein Kommandeurs-Bunker in der Nordwest-Ecke des Geländes wurde nach Kriegsende eingeebnet, ebenso weitere Bunkeranlagen, darunter ein Munitionsbunker sowie mehrere Tanklager am Rand des Flugfelds. Getarnte Stellplätze für Flugzeuge befanden sich im östlich angrenzenden Klosterwald und in dem kleinen städtischen Nutzungs-Wäldchen im Westen des Horstes. Zeitzeugenberichte über unterirdische Anlagen sowie angebliche Gänge unter dem Flugfeld konnten nicht bestätigt werden.

Da der Versailler Vertrag den Besitz von Luftstreitkräften ausschloss, begann die Deutsche Reichswehr den Neuaufbau einer Luftflotte unter einem zivilen Deckmantel. Das Reichsluftfahrtsministerium führte Herzogenaurach bereits im Januar 1934 als Standort für einen Militärflugplatz auf, doch als offizieller Käufer bzw. Pächter der für die Anlage eines „Notlandeplatzes für den zivilen Luftverkehr“ benötigten Grundstücke (der größte Teil des Baugeländes lag in der Gemarkung Haundorf) trat die Luftfahrt AG Berlin (Delhag) auf. Im September 1934 begannen die Arbeiten am „Notlandeplatz bei der Zweimarter“, doch wurde schnell deutlich, dass die laufenden Baumaßnahmen weit über die Anlage eines Notlandeplatzes hinausgingen. Nachdem im Februar 1935 die Existenz einer deutschen Luftwaffe bekannt gegeben und der weitere Ausbau der Luftstreitkräfte angekündigt worden war, fiel der Deckmantel und die Fliegerhorstkommandantur Fürth übernahm die Fortführung des Bauprojekts. Zum 1. Oktober 1935 wurde Herzogenaurach offizieller Standort einer Fliegerhorstkommandantur (Luftgaukommando XIII, Luftkreiskommando V., Fliegerhorst-Kommandatur 29/VII Herzogenaurach). Die erste Horstgarnison, 350 Soldaten unter dem Kommando von Major E. Schmidt, traf am 4. November am Herzogenauracher Bahnhof ein.

Der Schulungsbetrieb wurde im März 1936 mit einem Flugschülerlehrgang aus Gablingen aufgenommen. Im Zug der Kriegsvorbereitungen diente der Militärflugplatz zur Ausbildung und Umschulung von Jagdfliegern. Im November 1938 wurde erstmals auf dem Fliegerhorst ein Jagdgeschwader stationiert. Das I. Jagdgeschwader 54 („Grünherz“) war im September 1939 als Zerstörergeschwader am Überfall auf Polen beteiligt. Da mit polnischen Gegenangriffen auf das Reichsgebiet gerechnet wurde, übernahmen neu aufgestellte Jagdstaffeln die Sicherung der „Heimatluftverteidigung“, so wurde am 15. Juli das Jagdgeschwader 70 in Herzogenaurach gegründet. Der Flugbetrieb auf dem Militärstützpunkt spiegelt recht deutlich den Verlauf des Zweiten Weltkriegs wider. Von Juni 1940 bis März 1943 war eine Jagdfliegerschule (I/JFS4) in Herzogenaurach stationiert; im Januar 1941 wurde die 4. Gruppe der JFS4 in Herzogenaurach neu aufgestellt und im März 1943 zum Jagdgeschwader 104 formiert.

Flugzeuge der Alliierten Truppen drangen seit 1943 tief in den deutschen Luftraum vor, doch Herzogenaurach blieb vor Zerstörungen verschont. Lediglich in der Nacht des 25. Februars 1943 kam es zum Abwurf einer größeren Zahl von Brand- und Sprengbomben am nördlichen Stadtrand; acht britische Soldaten starben beim Absturz ihres Flugzeugs. Luftaufnahmen zeigen zwei Bombenkrater im Randbereich des Fliegerhorsts, die keinen Schaden anrichteten. In den Jahren 1943 und 1944 waren Nahaufklärungsgruppen in Herzogenaurach stationiert; im Zuge der „Reichsverteidigung“ seit 1944 zusätzlich das I. Jagdgeschwader 5 „Eismeer“ und das I. Jagdgeschwader 300. Wegen der Gefahr von Luftangriffen wurden in diesem Jahr nach und nach Einrichtungen des Fliegerhorsts in die Stadt verlegt, auch das Zivilpersonal der Werftabteilung bezog Privatquartiere in Herzogenaurach.

Im März 1945 verließ die letzte Nahaufklärungsstaffel Herzogenaurach, in Anbetracht der rasch vorrückenden amerikanischen Bodentruppen wurde im April 1945 auch das Jagdgeschwader 104 abgezogen.

Am 12. April schrieb der letzte Horstkommandant Major Georg von Platen an den Bürgermeister: „Falls der Fliegerhorst gesprengt und aufgegeben werden sollte, können Sie Unterkunftsgerät ... entnehmen, besonders um ihre zahlreichen Flüchtlinge zu versorgen.“

Die Wehrmacht hatte die Sprengung der Gebäude vorbereitet, doch sie wurde nicht durchgeführt. Als amerikanische Einheiten am 16. April Herzogenaurach besetzten, wurden lediglich ein Hangar und zwei Holzbaracken des Fliegerhorsts zerstört.